Сын Великого князя Ивана Ивановича, Дмитрий родился в 1350 году. Отец умер, когда Дмитрию шел только десятый год, и великокняжеский титул выкупил в Орде князь суздальский. Перспективы у юного князя были туманны, но на московскую сторону встал митрополит Алексий.

Митрополит был в чести в Орде, куда его пригласила влиятельная ханша Тайдула — по его молитвам она вылечилась от слепоты (в память этого события Алексий основал в московском Кремле Чудов монастырь). Едва унесший из Орды ноги во время начавшейся там кровавой борьбы за власть, Алексий попал в плен к литовскому князю Ольгерду. Но и здесь судьба была к нему милостива — митрополиту удалось бежать в московские пределы, где он стал регентом при малолетнем князе.

На его долю выпало укрепить московское княжество так, что даже получившие от хана ярлык на Великое княжение отказывались от него, опасаясь связываться с москвичами во главе с митрополитом. Московское войско изгнало нескольких князей-соперников из их владений, а затем Алексий завершил княжеские распри, женив 15-летнего Дмитрия на 13-летней суздальской княжне.

Впрочем, этот чисто «политический» брак оказался удачным — Дмитрий и Евдокия счастливо прожили больше двадцати лет, и у них родилось 12 детей. После смерти мужа она осталась «на княжении», являясь блюстительницей престолонаследия среди сыновей.

Когда грандиозный пожар начисто уничтожил Москву, соправители — Алексий и Дмитрий — организовали ее восстановление уже из камня. И это оказалось очень кстати через несколько лет, когда к белокаменным стенам Кремля подступила западнорусская рать литовского князя Ольгерда — взять крепость «литовцы» не сумели и при известии о наступлении Тевтонского ордена ушли на защиту своей западной границы.

Изменились отношения с Ордой. Многолетняя тамошняя «замятня», начавшаяся с пресечения династии Бату-хана, рождала постоянные расколы, убийства ханов, ослабление военных сил. И с темником Мамаем, захватившем власть в Орде, можно было вести себя совсем не так, как с «законным» ханом, «царем». Можно было, например, вторгнуться на Среднюю Волгу и сменить там ордынских (мамаевых) таможенников на московских контролеров этого торгового пути. Это вторжение в ордынские пределы положило начало трем битвам с мамаевыми ратями.

Первая битва закончилась для русских трагически. Войско, расположившееся на берегу реки Пьяны, при известии, что противник еще далеко, начало вести себя разгильдяйски: князья «начаша ловы за зверми и птицами творити, и потехи деюще, не имея ни малейшаго сомнения», простые же воины, бросив оружие, пьянствовали. Скрытно подобравшиеся татары внезапно напали на неготовых к битве воинов. Битвы и не произошло — московско-суздальская рать была порублена или утонула в реке.

На следующий год с юга появилось новое татарское войско под командованием мурзы Бегича. На этот раз навстречу противнику вышел сам великий князь. Здесь, впервые в большом сражении с русскими, татарская конница встретила стойкую оборону и не смогла выдержать ответной контратаки — полного разгрома ордынцам удалось избежать только благодаря наступлению темноты.

Это поражение настолько озлобило Мамая, что через два года, уже теснимый соперником-Тохтамышем, он идет в карательный поход на непокорного северного князя. О союзничестве с Мамаем заявили Великий князь Литовский Ягайло, и Олег Рязанский. Но Ягайло к битве «не поспел», а Дмитрий повел свои полки в обход рязанских земель, настрого запретив трогать жителей, с запада же в его войско влились отряды западнорусских «литовских» земель.

Описания битвы «на Дону усть Непрядвы» и роль в ней самого Дмитрия довольно противоречивы, не найдено и ее место. Однако ясно, что в тот день 1380 года большое ордынское войско потерпело сокрушительное поражение. Дмитрий получил после Куликовской битвы прозвище Донской.

После Куликовской битвы Дмитрий попытался сделать вид, что теперь он независим и с ханом «на одной ноге». Однако «законный» хан-чингизид вскоре показал, «кто в доме хозяин». Тохтамыш вторгся в московские пределы — и все первые люди княжества, включая самого Дмитрия, бежали на окраины («собирать войско»). Хан подошел к Кремлю, в котором заперлись москвичи во главе с князем-литовцем Остеем, но первый приступ был отбит. Войти в ворота татарам удалось на другой день, лишь обманув защитников обещанием не чинить им вреда…

После этого опустошительного «находа» Дмитрий отправился на поклон в Орду — отдал в заложники своего старшего сына и согласился на выплату дани в повышенном размере.

Дмитрий умер в 1389 году. В своём завещании он первым из московских князей сам, по своей воле оставил наследнику великое княжение. Не менее ново было и распоряжение Димитрия, чтобы мелкие князья Московской земли жили при дворе великого князя, а не по своим вотчинам.